Velký rozvoj letectví po 1. světové válce si záhy vynutil zřízení dalšího pražského letiště, když kapacita ve Kbelích přestávala stačit. Z vytipovaných lokalit byla zvolena Dlouhá míle – pláň u Ruzyně, poskytující volné rovné plochy pro předpokládaný momentální provoz i budoucí rozšíření.

V anonymní předválečné soutěži se sešlo na 25 návrhů, které daly vzniknout výsledné podobě letiště. Za 4 roky stavebních prací byl vybudován letecký areál o rozloze 80 ha, skýtající 8 zpevněných travnatých drah se zapuštěnými světelnými návěstidly a dalším špičkovým technickým vybavením (maják, světlomety, navigace). Autorem „leteckého nádraží“ byl Adolf Benš, další budovy vytvořil Kamil Roškot.  Benšova funkcionalistická budova – dnešní Terminál 4 – je jedinečná odbavovací hala s proskleným klenutým zastřešením a takřka plně prosklenou navigační věží. V roce 1937 získala na výstavě v Paříži zlatou medaili. Areál dále obsahoval 3 hangáry, požární stanici, bytové domy pro personál atd. Ještě před válkou se začaly budovat betonové vzletové dráhy, za okupace bylo dostavěno další křídlo hlavní budovy.

Další rozvoj přišel v letech 1960 – 1968, kdy severně od stávajícího vyrostl nový terminál a další provozní budovy. Architektonický návrh na základě soutěže vypracovali Karel Bubeníček, Karel Filsak, Jan Šrámek a Jiří Louda. Projektanti od počátku spolupracovali s výtvarnými umělci a výsledkem je výtvarně i funkčně hodnotný celek, který svou kapacitou vystačil až do sklonku století.

V polovině devadesátých let byla zahájena další výstavba, která letiště rozšířila o nový odbavovací komplex „B“, cargo a další budovy. Roku 2001 se začal stavět Terminál Sever 2, s odbavovacím prstem „C“, podle návrhu ateliéru Nikodem a Partner, který zvolil tvarově i barevně neutrální design.

V současnosti letiště Václava Havla odbavuje na 15 mil. cestujících ročně.